09.03.2023

Пигментные клетки рыбки данио подсказали новую модель клеточной дифференцировки

Исследование с участием лаборатории чл.-корр. РАН В.Ю.Макеева

Новость опубликована на сайте PCR.news

Команда британских и российских специалистов, представляющих Батский университет в Великобритании, Институт общей генетики РАН и другие научные организации, исследовала особенности дифференцировки мультипотентных клеток нервного гребня рыбки зебрафиш (Danio rerio). Результаты работы опубликованы в журнале Nature Communication.

Danio rerio — очень удобная модель для исследования дифференцировки, так как у нее имеются пигментные клетки трех разных цветов: черные меланоциты, серебристые иридофоры и золотистые ксантофоры. Все они, как и множество других типов клеток, развиваются из клеток нервного гребня, которые мигрируют в разные места организма.

Исследователи проследили судьбу 1317 клеток нервного гребня мальков Danio rerio. Как в любой работе по изучению дифференцировки, клетки-предшественники были еще в эмбрионах (в икринках) помечены зеленым флуоресцентным белком (GFP), ген которого соединили с геном дифференцировки клеток нервного гребня (Sox10). В результате все клетки, встающие на путь дифференцировки в клетки нервного гребня и его производных, в ультрафиолете начинали светиться зеленым цветом. С помощью технологии NanoString авторы проанализировали экспрессию 45 генов в каждой клетке. Технология основана на гибридизации: на подложке размещены зонды из фрагментов мРНК для генов, активность которых характерна для того или иного клеточного типа. Достоинство этой технологии — высокая чувствительность: можно измерять сигналы от единичных молекул РНК.

Среди клеток-предшественников выделили различные кластеры с характерными для каждого паттернами экспрессии генов и, соответственно, белков-маркеров. Были найдены кластеры клеток, экспрессирующих гены нейронов, глиальных клеток, а также три кластера предшественников трех типов пигментных клеток. Наличие цветных пигментных клеток служило дополнительным контролем для группировки клеток в кластеры — можно было убедиться, что клетки-предшественники экспрессируют те же гены, что и зрелые пигментные клетки.

Таким образом авторы идентифицировали клетки — предшественники меланоцитов, иридофоров, ксантофоров, а также предшественники нейронов и глиальных клеток. В эксперименте также участвовали клетки-мутанты, в которых нокаутировали ген Sox10, и они застревали на недифференцированной стадии развития клеток нервного гребня.

На сегодня существуют две концепции дифференцировки клеток нервного гребня. Одна, называемая моделью direct fate restriction (DFR), постулирует, что судьба клетки-предшественника во время миграции определяется в первую очередь тем, куда она попадает — грубо говоря, приползла в кожу, значит, становится пигментной клеткой, характерной для кожи. Другая концепция, модель progressive fate restriction (PFR), утверждает, что клетки нервного гребня еще до миграции «приблизительно знают», кем они должны стать, и мигрируют в соответствующие места. Предполагается, что их выбор в пути сужается постепенно, например клетки, которым предназначено стать нейронами, по дороге выбирают себе конкретную специализацию — вегетативного или периферического нейрона. При этом в клетках должны работать «гены выбора судьбы», например, для того, чтобы клетка могла стать иридофором, в клетке-предшественнике должен работать фермент лейкоциттирозинкиназа (Ltk), а для того, чтобы клетка могла стать меланоцитом — фермент тирозиназа (Tyr).

В общей сложности из клеток нервного гребня образуется более 10 клеточных типов. В их числе клетки хрящей, но оказалось, что линия их предшественников отделяется на более ранней стадии. Изученные в данной работе клетки-предшественники экспрессируют маркеры пяти клеточных типов и развиваются в нейроны, глиальные клетки, меланоциты, иридофоры и ксантофоры. Вопреки ожиданию, исследование показало, что не существует отдельного предшественника пигментных клеток — все пять клеточных типов имеют общего предшественника.

Клетки нового типа формируют один из пяти производных типов в ответ на сигналы, поступающие из внешней среды, то есть по механизму, сходному с direct fate restriction. Исходно модель DFR была отвергнута потому, что в ней возникают сложности с объяснением некоторых известных экспериментов. Например, существуют рыбки-мутанты (nacre), не имеющие меланоцитов, потому что у них отсутствует запускающий их дифференцировку белок — транскрипционный фактор MItfa. Однако у таких мутантов сильно повышено число иридофоров. В рамках модели PFR такое явление легко объяснялось наличием общего предшественника меланоцитов и иридофоров — меланоиридобласта; такие клетки вынуждены все дифференцироваться в иридофоры, если путь дифференцировки в меланоциты закрыт. Однако в модели DFR, в которой клетки долго сохраняют возможность дифференцироваться в разные клеточные типы, такие компенсаторные эффекты трудно объяснить.

В результате авторы предложили новую модель клеточной дифференцировки, промежуточную между двумя существующими моделями (см. рисунок в статье). В рамках этой модели клетки динамически приобретают и теряют способность дифференцироваться в конкретный клеточный тип из пяти разрешенных типов. При этом они явно воспринимают какие-то сигналы из тканей, которые помогают им выбрать судьбу, но, кроме того, в каждый момент «знают» клеточный тип, в который они переходят, если такой сигнал поступает, и предпочтительный клеточный тип, в которое они переходят, если сигнал не поступает. Скажем, если клетка находится в состоянии готовности к дифференцировке в меланоцит, но не получает соответствующего сигнала, она переходит в состояние готовности к дифференцировке в иридофор, если сигнал дифференцировки в иридофоры тоже не приходит, клетка приходят в состоянии готовности дифференцировки в нейроны, и т.д. Эта модель гибкая, не жестко детерминированная.

Как объяснил один из руководителей работы, член-корр. РАН Всеволод Макеев, "Похожее явление мы наблюдали и раньше, на эмбриональных стволовых клетках мыши или человека. Они также могли менять состояние способности к дифференцировке в зависимости от внешних сигналов, только в той системе было всего два состояния — покоя и активного развития. Так что, скорее всего, эта модель должна работать и для других систем, и для других позвоночных".

 

Новость подготовила Н.В.Маркина

Источник: Subkhankulova T, Camargo Sosa K, Uroshlev LA, Nikaido M, Shriever N, Kasianov AS, Yang X, Rodrigues FSLM, Carney TJ, Bavister G, Schwetlick H, Dawes JHP, Rocco A, Makeev VJ, Kelsh RN. Zebrafish pigment cells develop directly from persistent highly multipotent progenitors.

Nature Communications. 2023. 14: 1258, DOI:  10.1038/s41467-023-36876-4